Componentes sociales y ambientales del comportamiento de aprovisionamiento al nido en cornejas negras cooperativas

Abstract

[ES] La cría cooperativa en aves se produce cuando unos individuos llamados ayudantes renuncian o posponen su propia reproducción para colaborar en el cuidado de las crías que no son suyas. La explicación más contundente y contrastada a este fenómeno es la obtención de beneficios indirectos como explica la selección por parentesco de Hamilton. Sin embargo, existen sociedades cooperativas donde el grado de parentesco entre los individuos es muy bajo o incluso inexistente. Además, en algunas especies que viven en grupos familiares, los beneficios indirectos parecen ser insuficientes para explicar un retraso en la reproducción propia. Por ello, se ha hipotetizado la existencia de beneficios directos (acceso a los recursos, protección frente a los depredadores y aumento del estatus social, entre otros) que permitan a estas sociedades mantenerse en el tiempo. Hay que destacar que la obtención de alguno de estos beneficios implica que los ayudantes señalen su contribución a otros individuos del grupo social. Sin embargo, la mayoría de los estudios hasta el momento, se han centrado únicamente en la cantidad del cuidado parental que proporciona cada miembro del grupo a la descendencia, pasando por alto la distribución temporal de las contribuciones individuales, siendo esta nueva dimensión la que podrá desvelar aspectos sociales del comportamiento cooperativo hasta ahora desconocidos, relacionados con su función última y con su mecanismo. En primer lugar, observar los patrones de solapamiento en el nido entre los diferentes miembros del grupo podría revelar si el aprovisionamiento de las crías mantiene un componente de señalización entre los cuidadores, con el fin de obtener beneficios directos, como, por ejemplo, un mayor “prestigio social” o el acceso a los recursos del territorio mediante “pago de una renta”. En segundo lugar, modelos teóricos recientes han postulado que una toma de turnos en las visitas al nido podría minimizar el conflicto sobre la distribución del cuidado parental. Testar estos dos aspectos en la sociedad cooperativa de la corneja negra Corvus corone, son dos objetivos clave de esta tesis, abordar los beneficios directos y la función señal nos permitirá arrojar luz sobre la función última de la cooperación, e investigar la estrategia de toma de turnos, nos ayudará a comprender los mecanismos estabilizadores de la cooperación en este sistema.

La corneja negra forma familias extendidas en el norte de España, donde los hijos retenidos y los parientes lejanos ayudan a la pareja reproductora dominante a criar a su prole. En esta sociedad, la probabilidad de reproducción futura de los machos subordinados es baja, por lo que permanecer en el grupo y aumentar su eficacia biológica indirecta se hace la mejor de las opciones. Sin embargo, las hembras subordinadas encuentran más fácilmente las condiciones favorables para abandonar el territorio con el propósito de reproducirse y aumentar su eficacia biológica directa. Esta perspectiva futura desigual entre machos y hembras ayudantes se ve también reflejada en sus contribuciones al nido, siendo la aportación de los machos significativamente mayor que la de las hembras. En estas circunstancias se espera que los dominantes, que a su vez sufren costes por mantener a los subordinados, vigilen más la contribución al nido de las hembras subordinadas. Y éstas, podrían necesitar hacer más visible su contribución para garantizar su permanencia al grupo. De acuerdo con esta idea, encontramos que las hembras ayudantes se solaparon más con los dominantes que cualquier otra categoría. Además, su permanencia en el grupo se asoció con un mayor esfuerzo, percibido por los dominantes, en la alimentación de los pollos. Nuestros resultados son coherentes con la hipótesis de” pagar por quedarse” y sugieren que puede surgir un componente de señalización de la ayuda en una sociedad cooperativa típicamente basada en el parentesco.

El aprovisionamiento cooperativo al nido puede producirse como resultado de una mera suma de los esfuerzos individuales de múltiples cuidadores que actúan de forma independiente, pero estudios recientes sugieren que los individuos también pueden coordinarse de manera activa adoptando una estrategia por turnos. Sin embargo, la evidencia de que los individuos responden al comportamiento de los demás es controvertida, y se desconocen los beneficios potenciales de dicha coordinación. Nuestros resultados muestran que todos los miembros del grupo de la corneja negra alternaban sus visitas en el aprovisionamiento de los pollos. Además, la masa corporal de los pollos aumentó significativamente con el grado de alternancia de los cuidadores, posiblemente porque los grupos coordinados proporcionaban alimento a intervalos más regulares. El aumento de la masa corporal de los pollos volanderos, en la corneja negra, se traduce en una mayor supervivencia después de abandonar el nido. Nuestro estudio, por lo tanto, demuestra que la alternancia en la provisión de alimento a los pollos tiene beneficios en términos de fitness, medibles en términos de supervivencia de los pollos. Esto implica que cualquier mecanismo que provoque y/o mejore la alternancia al nido sería favorecido por la selección natural.

Sin embargo, no solo los factores intrínsecos y sociales determinan los cuidados parentales en las aves que crían cooperativamente, sino que los efectos de los factores ambientales (tales como las variables meteorológicas) también pueden jugar un papel relevante en este sentido. Las condiciones meteorológicas (como, por ejemplo, la temperatura y la sequía) pueden limitar el aprovisionamiento de las crías en algunas especies de aves, pero las consecuencias sobre el éxito reproductor están aún pobremente estudiadas. El tercer objetivo de esta tesis aborda esta cuestión en la sociedad cooperativa de la corneja negra, mediante el análisis de un conjunto de datos a largo plazo que comprende los últimos 26 años. Nuestros resultados mostraron que la frecuencia de cebas individual disminuyó significativamente con el aumento de las temperaturas para todas las categorías sociales, mientras que la sequía se asoció con una reducción significativa del esfuerzo de los machos ayudantes en comparación con otras categorías sociales. El grado de alternancia de los cuidadores en las visitas al nido también se vio afectado negativamente por el aumento de la temperatura. Se detectaron consecuencias sobre el éxito reproductor de las cornejas en términos de condición corporal de los pollos, que empeoró cuando las temperaturas fueron altas durante el periodo de desarrollo de los pollos. Finalmente, se encontró una tendencia temporal significativamente negativa en la condición corporal de los pollos a lo largo de los 26 años del periodo de estudio. Aunque son muchos los factores que pueden incidir en los cambios poblaciones, nuestros datos sugieren una posible relación causal entre el calentamiento global, el comportamiento del cuidado parental y el declive de la población de corneja negra en las zonas climáticas mediterráneas de España.

[EN] Cooperative breeding in birds arises when individuals, called helpers, forgo or postpone their reproduction to help raising young that are not their own. Hamilton’s inclusive fitness theory provides a firm theoretical basis for understanding the paradox of helping, but does not apply to societies composed of unrelated individuals. Moreover, in some species living in family groups, indirect benefits seem to be insufficient to explain a delay in own reproduction. Therefore, the existence of direct benefits (access to resources, protection from predators and increased social status, among others) has been hypothesized to explain how these societies have evolved and maintained over time. Importantly, some of the direct benefits proposed would imply that helpers signal their contribution to communal tasks to the rest of the social group.

Most research on cooperative breeding in bird has focused until now on the amount of care that individuals provide, overlooking, other dimensions of young provisioning behaviour, like the distribution over time of nest visits. This temporal dimension, however, might shed light on social aspects of cooperative behaviour that are related to its ultimate function and mechanism. First, looking at the patterns of overlap of provisioning events by different carers can unveil a signalling component of helping that may serve to enhance individual “social prestige” or to show to the dominants that a” rent” has being paid for access to the resources of the territory. Second, recent theoretical models have postulated that an alternation of nest visits among group members could resolve the conflict over brood care. Testing these two aspects in the cooperative society of the carrion crow Corvus corone are the key objectives of this thesis: addressing the direct benefits and signal function of brood provision will shed light on the ultimate function of helping, and investigating the turn taking among carers will help us understanding the stabilising mechanisms of cooperation in this system.

Carrion crows form stable enlarged families in northern Spain, where retained offspring and more distant relatives aid a dominant breeding pair to raise its brood. In this society, male subordinates face strong constraints on independent reproduction and make the best of bad job by investing substantially in helping to increase their indirect fitness. In contrast, the expectation of future reproduction is better for female offspring, because of the higher turnover of breeding females in this population, which explains why on average they are less helpful than males. Under these circumstances, dominants are expected to be more vigilant over the contribution to brood provisioning by female subordinates, which, in turn, might need to show their helpfulness to retain group membership. In accordance with this idea, we found that female retained offspring increased the ‘visibility’ of their contribution by provisioning in front of the dominant breeders significantly more than any other category of group members. In addition, retention of group membership for female offspring was associated with their perceived effort in chick feeding. Our results are consistent with the hypothesis of ‘pay to stay’ and suggest that a signalling component of helping can arise in a ‘typical’ kin-based cooperative society.

Cooperative food provisioning might arise incidentally as a result of the individual efforts of multiple carers that ‘act apart together’, but recent studies on birds suggest that individuals may also engage in active turn taking. However, evidence for individuals responding to each other’s behaviour is controversial, and the potential benefits of such coordination remain unknown. Our results suggested that crow carers alternate in provisioning the nestlings. Importantly, we found that the body mass of nestlings increased significantly with the degree of carers’ alternation, possibly because coordinated groups provided food at more regular intervals. The observed increase in body mass in crows substantially boosted estimated post-fledgling survival rates. Our study demonstrates that alternation in nestling provisioning has measurable fitness benefits in this system. This implies that any mechanism that causes and/or enhances nest alternation would be favoured by natural selection.

However, not only intrinsic and social factors determine parental care in cooperatively breeding birds, but the effects of environmental factors (such as the weather) may also play a relevant role. Meteorological conditions, like temperature and drought, can constrain brood provisioning in some bird species, but the consequences on reproductive success have been rarely quantified. The third objective of this thesis addresses this question in the cooperatively breeding carrion crow by analysing a long-term data set, which covers the last 26 years. Our results showed that individual feeding rates decreased significatively with rising temperatures both in breeders and helpers, while drought was associated with a significant reduction in the effort of the male helpers as compared to the other social categories. The degree of alternation of nest visits by carers was also negatively affected by rising temperature. Consequences on crow reproductive success were detected in terms of body condition of the nestlings, which worsened when temperatures were high during the rearing period. Interestingly, a significant temporal trend was found, with nestling body condition steadily deteriorating over the 26-years study period. Although many factors may concur in causing population changes, our data suggest a possible causal link between global warming, brood caring behaviour and the decline of carrion crow population in the Mediterranean climatic areas of Spain